大自然的法律——叶序和花序

本文节选自中科院遗传与发育研究所焦雨铃研究员和汪颖研究员所著新书《聚焦基因》。

最近网络上流传甚广的画玫瑰技巧，是将大白菜剥到合适的大小，然后拦腰一刀切下，在切开的断面涂满红色颜料，转而压印在纸上——这样就可以画成一朵妖艳欲滴、以假乱真的红玫瑰。由此可见，玫瑰花瓣和白菜叶拥有相似的形态，它们遵循同一规律生长。如果我们足够细心，就会发现其实这种生长规律在自然界最为普遍。这种规律无疑是美的，而这种美又是数学之美。

数学和美总是有所关联。华罗庚先生曾说，数学本身是壮丽多彩、千姿百态、引人入胜的。数学的简单性、统一性、协调性、对称性、概括性、典型性和普遍性都是数学美的具体内容。生物科学的研究主要在于探究大自然的规律，得到一些也许是普适的、也许是特定的法则。对数学有兴趣的读者可能听说过斐波那契数列（意大利语：SuccessionediFibonacci），又称黄金分割数列，指的是如下的这样一串数：0，1，1，2，3，5，8，13，21，34，55，89，……我们不难看出它们具有这样的规律：a(n)＝a(n－1)＋a(n－2)(n≥3，n∈N)。经过仔细计算，我们可以发现前一项和后一项的比值越来越逼近黄金分割比例0.。其实到了第9项，前一项和它的比值就已经非常非常接近于0.。读者们应该看过不少与黄金分割率相关的小故事，从人体、武器到建筑物，有很多符合人类美学观点或方便使用的设计都符合黄金分割率，人类认为它有严格的比例性、艺术性、和谐性。有趣的是，黄金分割率不光深受人类喜爱，在自然界中也有不少动植物的生长遵循黄金分割率。比较有趣的一例就是叶片、花瓣及鳞片等的生长规律，即叶序（phyllotaxis）。玫瑰之诱人，除了它的香气，还在于它花瓣的规律性，试想如果花瓣长得杂乱无章，那么它再美丽，恐怕也不能引起美人的共鸣，就别提男士用玫瑰去俘获芳心了。

叶序通常有三种——对生（oppositephyllotaxis）、轮生（whorledphyllotaxis）和互生（alternatephyllotaxis）。在对生叶序中，在茎枝的每个节上相对着生两片叶，如女贞、水杉和石竹等。对生叶序按照每一对叶子上下排列的方法又可分为两列对生（上、下对生叶的位置在茎的方向上一致，并保持对应生长）和交互对生（上、下对生叶错开一定的角度而展开，通常交叉排列呈直角）。轮生叶序则是在茎枝的每一个节上着生三片或三片以上的叶，如夹竹桃、百部和七叶一枝花。其中夹竹桃为三叶轮生，七叶一枝花为5~11叶轮生。目前在已经发现的植物中，出现最为频繁的叶序是互生叶序，而黄金分割率多数出现在互生叶序中，即茎的每节着生一片叶，除去常山型（orixatetype）叶序中叶子以0、90、、的周期呈四列纵生，以及水青冈型（Fagustype）叶序呈特殊的二列纵生以外，多数情况随着茎的上升伸展成为斐波那契级数的互生，也就是螺旋状叶序的互生。除此之外，葵花籽的排列、玫瑰花瓣的顺序、白菜叶的长法等，莫不如是。回到开篇所提到的用大白菜画玫瑰——因为玫瑰花瓣和白菜叶是遵循同一规律在生长。以双子叶植物的发芽过程为例，正常双子叶植物的子叶对生生长，此后第一对真叶以垂直于子叶的角度发出，接下来发生的叶片就不再垂直于第一对真叶的生长方向，而是偏离一定的角度，随着植物的生长这个角度慢慢地变得越来越接近.5度[这实际上是2×(1-0.)]，即黄金分割角。从第一对真叶开始，叶片的发生同斐波那契数列的规律是一致的，因而从植物的正上方看叶片的发生，可以看到一个类似于斐波那契长方形所形成的螺旋。

图1.由斐波那契长方形所形成的斐波那契螺旋

善于思考的读者一定会想叶片和花瓣为什么要长成这样。这里我们首先来统一认识，即花瓣是一种特化的叶片[1]，花瓣和叶共享一套基因表达调控机制和激素调节机制。例如，在这两种组织中，生长素的运输都使用PINFORMED蛋白；茎顶端分生组织和花分生组织最初在形态上有很高的相似度；背腹轴的建立和调节在叶和花中共用同一套转录因子。我们已经知道叶在植物生长发育的过程中起到极为重要的作用，在叶片中进行的光合作用对植物干重量的增长，也就是植物的长大非常重要，这也是为什么我们称这种叶片快速生长并大量进行光合作用的时期为营养生长期，这对于之后的植物生殖生长期也很重要，因为生殖生长期需要耗费大量营养，因此营养生长期的生长和能量积累直接决定了花的数量和质量。话说回来，那么叶片为什么需要形成一个固定的叶序呢？它们为啥不是东一片西一片地生长呢？目前，科学家认为这是为了最大可能地获取光能。杂乱无章地生长会导致什么结果呢？如果堆叠在一起，那么有些叶片就会被上面的叶片挡住，不能有效地进行光合作用，尤其是光反应这一步骤；反之，如果叶片稀稀拉拉地生长，那么不但可能导致空间没有被充分利用，而且叶片合成的碳水化合物和储存的能量也极有可能无法支撑整株植物的生长。例如，在早春叶芽生长的关键时期，树遭受虫害就会导致整棵树死亡，这就是缘于在营养生长期，树没有能够及时合成生长所需要的营养物质的缘故。那么，为什么叶片之间的夹角是.5度呢？可以说，为了尽可能地利用能量、空间等环境因素，植物在漫长的演化过程中发展出了这样一种叶片排列模式。我们可以通过软件来模拟在别的角度想，叶会形成什么模式。

将叶夹角调整为30°时，各轮叶片之间很容易就变得互相堆叠，上面的新叶势必影响下面老叶的光合作用，并且最新几轮叶片之间的空间很显然没有被充分利用。将叶夹角调整为.34°时，最新几轮叶片之间的空间同样没有被充分利用。只有在叶夹角为.5度的情况下，空间的利用及叶片之间的相互关系才达到和谐、合理的状态。并且，叶夹角即便仅仅对于黄金夹角发生很小的偏离，例如，呈.3°或.6°，所得到的叶序都会远离理想模式（图2）。就这样，叶片实现了自身功能的最大化。

a：30°；b：.34°；c：.5°d：.3°；e：.6°

如果对向日葵有所观察，会发现不同品种向日葵的头状花序大小可能不一样，但它们有一个共同点，就是拥有从花盘中心发出的两组向不同方向盘绕的螺旋线，一组顺时针，另一组逆时针，所有的小花都同时处于两组螺旋线之上（图3）。这些螺旋的数目随着品种的不同而不同，但往往不会逃出21/34、34/55、55/89、89/、/等几组数字，细心的读者应该已经发现了，这几组数字都是斐波那契数列当中的。类似的现象也发生在松果的鳞片排列上、菊科的花序上。最近深受人们欢迎的多肉植物当中，也有不少是按照斐波那契螺旋来排列自己叶片的植物，如新玉缀、黑法师、桃美人、中斑莲花掌、姬胧月、观音莲、条纹十二卷、草玉露等，莫不如是。

图3向日葵头状花序的照片及示意图

我们还会看到，即便不存在空间、阳光及资源抢夺的问题，植物也会自发地形成黄金分割角。例如，拟南芥开花后，虽然花朵们不是从茎的同一节上长出的，但是它们仍然会“选择”以顺时针或逆时针方向在枝茎的不同方向上生长。这有可能是因为节间距的增大和花序的形成由不同的基因控制，而这两个基因所控制的过程是独立进化的。

科学家发现了这个令人着迷的现象之后，花了一些时间描述这个现象，并探索了这个规律的普适性，但植物为什么会采取这种策略在自然界中生长，暂时还没有定论。近一个世纪的研究表明叶片的发生与生长素的运输和分布有很大关系。利用高分辨率显微镜观察，发现在叶原基发生前期会有一个较为明显的生长素的累积，暗示了高浓度的生长素对叶原基的发生可能起至关重要的作用；与此相吻合，在茎尖涂抹生长素可以诱导叶原基形成，并且可以改变叶片的排列模式；而当生长素运输蛋白PIN1出问题时，植物体很容易出现紊乱的叶序。以上这些现象显示，生长素在正确时机的正确分布可能对叶序的形成起到不可或缺的作用。那么生长素如何指导叶序的形成，换言之，这种化学小分子信号如何转变为一种几何信号，使得叶片恰好在黄金分割角处形成，还需要进一步的研究。已有的研究表明，这可能是通过一类叫做Expansin的蛋白来实现的。我们知道植物细胞与动物细胞的一个重要区别就是前者有细胞壁，因此植物细胞在生长过程中不可避免地会受到细胞壁的限制，而Expansin就是一类驻扎在细胞壁内的蛋白，可以通过打破细胞壁中多糖之间的氢键来松弛细胞壁，有助于细胞的生长膨大。弗莱明（Fleming）等科学家早在年就发现在番茄的茎尖涂抹Expansin蛋白，可以引起叶原基样结构的发育；在年，他们通过在茎尖分生组织细胞内特异性地诱导Expansin表达，导致了新叶原基的发育。根据以上这些现象，科学家推测生长素和Expansin的作用也许处于同一条信号通路上。的确，生长素的外运能够使细胞壁环境呈酸性，这为Expansin的表达和累积提供了有利的条件，因而生长素很有可能是通过引起细胞壁结构的变化，从而引起植物局部区域的细胞膨大，局部区域几何曲线的扭动，以及局部区域机械力的变化。那么机械力是否会引起生长素分布的变化呢？有些科学家的研究显示这种反馈是存在的，很可能是通过细胞内的骨架蛋白——微管来实现。微管本身具有极性，对胞内蛋白的极性分布具有很重要的意义，而且微管本身的走向也与细胞所受到的机械张力的方向有时相一致，在植物茎尖分生组织的表皮细胞这种直接关联已经得到验证。我们之前已经知道细胞壁内纤维素微纤维的方向决定了细胞壁的机械强度等属性，并进一步影响细胞的生长，而微管蛋白正是通过自身的极性来影响纤维素沉积的方向，可以说是“运筹帷幄之中，决胜千里之外”，由此来控制细胞生长的方向。研究表明生长素的极性运输蛋白PIN1的分布也同样受到细胞内微管蛋白的极性调控，PIN1在机械张力大的地方容易积累，如机械张力大于相邻质膜的细胞膜处。如果利用一些物理手段或转基因手段切除某些细胞，则在周边细胞内，PIN1的分布将远离被切除细胞。目前，科学家正在进一步抽丝剥茧解开这一谜题。也许有一天大自然的法律会完全地呈现在我们面前。

[1]编者按，参见本书《花发育的ABC》。